Garrapata

Parásitos y vectores volumen 16, Número de artículo: 117 (2023) Citar este artículo

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La mayoría de la población africana vive en áreas rurales donde dependen en gran medida de la producción agrícola y ganadera para su sustento. Dada su importancia socioeconómica, iniciamos un estudio de vigilancia estandarizado en varios países (Benin, Burkina Faso, Ghana, Nigeria, Etiopía, Tanzania y Uganda) para evaluar el estado actual de importantes hemoparásitos transmitidos por garrapatas (TBHP) del ganado.

Evaluamos la prevalencia de patógenos (Anaplasma marginale, Anaplasma centrale, Babesia bigemina, Babesia bovis, Ehrlichia ruminantium y Theileria parva) en la sangre de 6447 animales repartidos en catorce distritos (dos distritos por país). Además, analizamos los factores de riesgo intrínsecos (sexo, peso, condición corporal) y extrínsecos (cuidado, exposición a garrapatas) como predictores de infecciones con TBHP.

Se observó una gran variación macrogeográfica en las prevalencias de A. marginale, B. bigemina, B. bovis y E. ruminantium. La mayoría se correlacionó con la coocurrencia de sus conjuntos específicos de garrapatas competentes en vectores. El mayor número de bovinos infectados se encontró en Ghana y Benin, y el menor en Burkina Faso. Aunque rara vez se encontró T. parva (Uganda solamente: 3,0 %), A. marginale se encontró en todos los países con una prevalencia de al menos el 40 %. Los individuos infectados con Babesia bovis tenían puntajes de condición corporal más bajos. La edad (estimada a través del peso corporal) fue mayor en el ganado infectado con A. marginale, pero se correlacionó negativamente con las prevalencias de B. bigemina y E. ruminantium. La infección por Ehrlichia ruminantium se encontró con más frecuencia en los machos y A. marginale con más frecuencia en la cría de trashumancia. Se observaron altos niveles de coinfección, especialmente la combinación A. marginale × B. bigemina, en todos los países, excepto en Uganda y Burkina Faso. Babesia bigemina se observó con más o menos frecuencia de lo esperado por casualidad, cuando el ganado también estaba coinfectado con E. ruminantium o A. marginale, respectivamente.

Los patógenos del ganado transmitidos por garrapatas son omnipresentes en los sistemas de producción de ganado en pequeña escala de África. Nuestro estudio estandarizado ayudará a una amplia gama de partes interesadas a proporcionar recomendaciones para la vigilancia y prevención de la TBHP en el ganado, especialmente para B. bovis, que tiene un gran impacto en la producción y continúa propagándose por el continente africano a través de la garrapata invasiva Rhipicephalus microplus.

La mayoría de las poblaciones africanas viven en áreas rurales donde dependen en gran medida de la producción agrícola y ganadera para su sustento [1]. Una gran proporción de agricultores subsaharianos pertenecen a comunidades agrícolas con recursos limitados y luchan por mantener un nivel de vida mínimo, no pocas veces debido a la presencia de enfermedades infecciosas y transmitidas por vectores en el ganado. Para aumentar la productividad, la rentabilidad y la sostenibilidad del ganado, se necesitan insumos asequibles que mejoren el rendimiento. Aquí, el control de parásitos es de suma importancia, para lo cual son esenciales las encuestas estandarizadas del estado actual de los hemoparásitos transmitidos por garrapatas (TBHP). En un mundo en constante cambio, en el que los impulsores antropogénicos de la urbanización y el cambio climático están afectando el riesgo de exposición del hábitat y los parásitos, las encuestas actualizadas son clave para brindar a las instituciones africanas (privadas y gubernamentales) oportunidades para interactuar, colaborar y mejorar. desarrollo mutuo de capacidades para el control de parásitos. Además, estos datos de referencia permiten la identificación y medición de cambios efectivos en la presencia y carga de garrapatas y enfermedades transmitidas por garrapatas. Además, debido a la falta de diagnósticos estandarizados y asequibles en muchos países africanos, no es posible estimar la carga real y el riesgo de los parásitos transmitidos por garrapatas y el daño económico asociado.

Como parte de un proyecto de mapeo de parásitos que se centró en mejorar el cuidado del ganado en África, iniciamos un estudio de vigilancia estandarizado en varios países para evaluar el estado actual de importantes TBHP endémicos de ganado en siete territorios de África subsahariana (África Occidental: Burkina Faso, Ghana, Benin, Nigeria y África Oriental: Etiopía, Uganda, Tanzania) [2, 3]. A través de la creación de una red veterinaria sostenible para África, simultáneamente tomamos muestras de números representativos de ganado bovino en todos los países a escala macrogeográfica (nivel de distrito) para exámenes de detección moleculares de TBHP, al tiempo que consideramos la microgeográfica (granjas dentro del distrito) y la individual (ganado). dentro de la granja) variación en la prevalencia de TBHP, y esto durante un período de tiempo de aproximadamente un año. Se investigó la variación espacio-temporal de los siguientes microparásitos causantes de enfermedades de importancia socioeconómica [4]: ​​(1) Ehrlichia ruminantium, el agente causal de la cardiopatía, es una bacteria intracelular obligada que invade las células endoteliales en bovinos, ovinos, caprinos y rumiantes salvajes con un desenlace frecuentemente fatal. Se han desarrollado estrategias de control y prevención contra la cardiopatía, pero con una eficacia limitada. Las garrapatas Amblyomma se consideran vectores principales [5]. (2) Anaplasma marginale, el agente etiológico de la anaplasmosis bovina, es el patógeno más prevalente transmitido por garrapatas en el ganado y se transmite, a menudo mecánicamente, por una amplia variedad de especies de garrapatas. También los tabánidos y las moscas de los establos están involucrados en sus ciclos de transmisión. Es un patógeno intraeritrocitario y causa síntomas de enfermedad aguda: anemia, pérdida de peso y, a menudo, la muerte. La infección persistente por A. marginale de por vida en animales que sobreviven a la anaplasmosis, que a menudo son clínicamente sanos, sirven como reservorios para la transmisión de A. marginale [6]. (3) Una segunda especie menos patógena, la A. centrale intraeritrocítica, causa infecciones benignas y se utiliza a menudo como cepa vacunal contra la A. marginale, que es más virulenta [6]. En las regiones subtropicales del mundo, la babesiosis bovina es causada por parásitos protozoarios intraeritrocíticos que incluyen (4) B. bovis y (5) B. bigemina [7]. Síntomas de infección por diferentes Babesia spp. son similares, pero B. bovis es más virulento que los otros piroplasmas. Babesia bigemina está más extendida y es más común en África que B. bovis, probablemente debido a un espectro más amplio de especies de garrapatas Rhipicephalus competentes como vector. (6) La fiebre de la costa este (Theileria parva) pertenece al mismo orden que Babesidae, pero muestra un tipo diferente de patología, ya que también pueden infectar glóbulos endoteliales y blancos [8]. Theileria parva es transmitida principalmente por R. appendiculatus y causa una enfermedad fatal en animales susceptibles y especialmente en terneros [4, 9, 10].

La prevalencia de TBHP depende de la presencia multifacética y la abundancia de múltiples huéspedes susceptibles en un hábitat adecuado para las garrapatas, así como de las propias garrapatas vectoras competentes. La implementación de medidas efectivas para controlar las enfermedades transmitidas por vectores (es decir, el establecimiento de estrategias adecuadas de tratamiento y prevención) depende de la elucidación de estas dinámicas locales de transmisión de patógenos, que incluyen el nivel de susceptibilidad e infecciosidad de los organismos que portan y transmiten los patógenos (es decir, reservorio anfitriones y ectoparásitos competentes en vectores) y tasas de contacto entre vectores (infectados) y anfitriones [11,12,13]. Aquí, para inspirar los planes de intervención actuales y futuros, además de una vigilancia transversal actualizada de TBHP, exploramos las asociaciones entre el estado de infección del animal y las características intrínsecas, así como las concurrencias de garrapatas y TBHP. En resumen, en este artículo se abordan las siguientes preguntas: (1) ¿En qué medida varían macrogeográficamente los TBHP? (2) ¿Qué características del huésped (sexo, condición y peso corporal como indicador de la edad) están asociadas con TBHP prevalencia?, (3) Después de tomar en cuenta la contribución de las garrapatas vector competentes conocidas, ¿hay otras garrapatas vector competentes sospechosas que expliquen la variación adicional en la presencia de patógenos?, (4) ¿Ciertas combinaciones de patógenos ocurren con más frecuencia de lo esperado aleatoriamente por oportunidad a nivel individual?

Los siete países incluidos en el estudio se limitaron a aquellos priorizados en África subsahariana por la estrategia original de desarrollo agrícola de la Fundación Bill y Melinda Gates, y se consideró que brindaban una buena representación de los TBHP de ganado de África oriental y occidental. En cada país, se seleccionaron dos distritos (Fig. 1) con alta densidad de ganado conocida, por lo tanto, con una alta prevalencia esperada de garrapatas y enfermedades transmitidas por garrapatas. Dos sitios muestreados se encuentran en el suroeste de Burkina Faso: Sarkandiala en la provincia de La Léraba y Bekuy en la provincia de Houet. Ghana: Akuse y Narh Korkpe están ubicados en el distrito de Lower Manya Krobo. Ambas comunidades están ubicadas alrededor de las orillas del sur del lago Volta. Benin: Djougou, N'dali, OuassaPehunco, Bassila y Ouaké pertenecen al Departamento de Donga; Abomey, Djidja, Ouinhi, Zangnannando y Zogbodomey pertenecen al Departamento de Zou. El distrito de Manya Krobo se encuentra aproximadamente entre 80 y 85 km al este de Accra, la capital de Ghana. Este distrito se encuentra dentro de la zona de sabana costera de las llanuras de Accra, con un patrón de lluvia bimodal. Nigeria: Estado de Plateau (Quanpam, Shandam y Wase) y estado de Kaduna (Zaria). Etiopía: sitios representativos típicos en Oromia central y oriental; Ada'a se encuentra en las tierras altas de Etiopía central a aproximadamente 2300 m, mientras que Boset se encuentra en las tierras bajas de Etiopía a una altitud de 947 m sobre el nivel del mar. Uganda: distrito de Serere, limita con los distritos de Soroti y Kaberamaido al norte, el distrito de Ngora al este, los distritos de Pallisa, Kaliro y Buyende al sur. El distrito está formado por dos condados rurales (Kasilo y Serere) y ocho subcondados (Bugondo, Kadungulu, Pingire, Labor, Atiira, Kateta, Chere y Serere/Olio) que contienen 254 aldeas ganaderas. Tanzania: Chamakweza en el distrito de Bagamoyo (región de la costa) y Madibila (distrito de Mbarali; región de Mbeya situada a una altitud de 1560 m sobre el nivel del mar). Los sitios de muestreo consistieron en asentamientos de pequeños ganaderos (criadores de ganado con recursos limitados) con rebaños de ganado principalmente sedentarios ubicados en las localidades seleccionadas. La encuesta se realizó durante un período de un año (agosto de 2016 a junio de 2017). El trabajo de campo consistió en cuatro visitas de muestreo cuaternario. La duración del muestreo individual para cada visita (a ambos sitios) fue de aproximadamente dos semanas (aproximadamente 1 semana por sitio), pero varió según los desafíos logísticos encontrados. Durante cada visita, el objetivo era muestrear 240 bovinos (aproximadamente 120 por sitio).

Descripción general de los lugares de muestreo en siete países africanos. Para cada uno de los distritos, la prevalencia de individuos coinfectados con TBHP (ver leyenda) se representan en gráficos de anillos (ver Archivo adicional 1: Tabla S2 para una distribución más detallada de las co-infecciones dentro de los individuos de ganado)

El peso del ganado (muestreado para parásitos de pequeños rebaños) se estimó utilizando una cinta RONDO® (Kyron Labs, Johannesburgo, Sudáfrica) de acuerdo con las recomendaciones del fabricante. La puntuación de acondicionamiento corporal se realizó para estos animales de acuerdo con las instrucciones de trabajo proporcionadas en el protocolo (ver archivo adicional 2: Protocolo). Además, determinamos el género, el tipo de manejo y la cantidad de garrapatas con capacidad de vector para cada uno de los patógenos (ver más adelante). La variación entre granjas para cada uno de los países se presenta en la Tabla 1. Se tomaron muestras de sangre para la detección molecular de los TBHP.

Se recogieron muestras de sangre entera por laceración de la vena del oído medio de cada animal muestreado utilizando agujas de punción de 22 G. Se recolectaron alrededor de 125 μL de la muestra de sangre de las gotas de sangre que se formaron en la vena lacerada de la oreja utilizando tubos capilares heparinizados y se aplicaron en tarjetas Classic Flinders Technology Associates [FTA] (Whatman®). Las muestras de sangre se dejaron secar al aire y luego se etiquetaron en serie. Posteriormente, las muestras de sangre se empaquetaron en bolsas FTA con un desecante de gel de sílice (Sigma Aldrich, Co., Life Sciences, EE. UU.) antes de enviarlas a Clinvet International [Uitsig Road, Universitas, Bloemfontein, 9338, Sudáfrica] para su análisis. Las bolsas se etiquetaron adecuadamente para que las muestras se puedan rastrear hasta el pueblo, la parroquia, el subcondado, el condado, el distrito y el país de origen. Los datos adicionales sobre los posibles predictores intrínsecos y extrínsecos de infección con diferentes TBHP se registraron en un formulario de captura de datos separado que acompañó a las muestras a Clinvet International.

La tecnología de tarjeta FTA se utilizó para enviar muestras de sangre. Las tarjetas se perforaron (punzones de 3 × 5 mm de diámetro) y se sometieron a aislamiento de ADN. El ADN se aisló a partir de punzones de 2 × 5 mm de diámetro utilizando el MagMAX™ DNA Multi-Sample Ultra Kit de acuerdo con las recomendaciones del fabricante. El ADN se aisló de 92 muestras por ejecución, incluidos los controles de extracción para cada ejecución utilizando un instrumento KingFisher 96-flex. El ADN se eluyó en un volumen final de 75 µl.

El ADN sintético (GeneArt, Alemania) que abarca los amplicones diana de PCR de longitud completa se clonó en un plásmido y sirvió como molde de control positivo en cada serie de PCR. Las secuencias sintéticas de amplicón de longitud completa se basaron en los datos de secuencia obtenidos de GenBank (archivo adicional 1: tabla S0). Las muestras de control negativo contenían ADN genómico bovino para excluir las señales de detección derivadas del huésped. El protocolo que se enumera a continuación se basa en cebadores/sondas de ensayos publicados [14,15,16,17]. En todos los ensayos de PCR se utilizó la mezcla maestra de ADN polimerasa SsoAdvanced Universal Probes Supermix (Bio-Rad), tolerante a los inhibidores y altamente procesiva. Los cebadores y las sondas de ensayo se evaluaron en un solo objetivo y en un entorno multiplex utilizando plantillas de ADN sintético lineal de secuencia verificada para determinar el límite de detección (LOD) para cada ensayo en presencia de 10 ng de ADN bovino. Las combinaciones de ensayos de PCR multiplex finales se basaron en resultados que exhibieron el mismo LOD en la configuración de PCR simple y multiplex. El sistema robótico de manipulación de líquidos Hamilton Nimbus se utilizó para la mezcla maestra y la adición de plantillas a una placa de PCR de 384 pocillos. Todas las placas contenían las muestras de control positivo relevantes (ADN sintético que representa 100 copias de cada región diana por reacción), control negativo (10 ng de ADN bovino de un animal donante Clinvet para excluir la amplificación relacionada con el huésped), control de extracción (para excluir la amplificación relacionada con el kit de extracción). ). Se utilizó un total de 5 µl de plantilla de ADN en una reacción de PCR final de 15 µl y se sometió a ciclos térmicos que consistían en una desnaturalización inicial a 98 °C durante 3 min, seguida de 45 ciclos de 95 °C durante 15 s y 60 °C durante 3 min. 30 s haciendo uso del sistema QuantStudio6 qPCR. Los datos capturados durante el ciclo térmico se analizaron utilizando el software de PCR en tiempo real QuantStudio v1.2. Multiplex 1 se realizó primero para garantizar que no se observara inhibición derivada de la plantilla (usando el IAC), luego seguido por las otras 2 PCR. Las muestras que exhibían los perfiles de amplificación correctos (forma y cruce de Ct dentro del límite del rango de detección) se denominaron "Detectadas", mientras que el resto se denominaron "No detectadas".

En resumen, se realizó un muestreo de medio cuerpo en cinco sitios predilectos: (i) las patas delanteras internas y externas, las patas traseras y el abdomen; (ii) cola y área anal; (iii) cabeza y cuello; (iv) área lateral y área dorsal desde los hombros hasta la base de la cola; y (v) orejas. Las garrapatas se retiraron utilizando pinzas. La recolección se realizó durante aproximadamente 15 min en total de todos los sitios de predilección. Para los animales muy infestados, se contaron y registraron las garrapatas que quedaban en el animal después del período de recolección de 15 minutos. Los diferentes géneros se registraron por separado. Las garrapatas se identificaron en función de la morfología utilizando un estereoscopio (aumento de 80 veces). Para visualizar mejor la dentición del hipostoma de las garrapatas pertenecientes al subgénero Rhipicephalus (Boophilus), se utilizó un microscopio (aumento de 100 a 200 veces). Solo los especímenes adultos se identificaron a nivel de especie utilizando descripciones taxonómicas [18] y claves morfológicas [19, 20]. Los resultados sobre la variación geográfica de las comunidades de garrapatas y las cargas a nivel de especie de garrapata se publicarán en un documento separado (Heylen D. y Madder M. en preparación). Los vectores competentes más importantes [18] se enumeran en el archivo adicional 1: Tabla S1, junto con otras especies de garrapatas que se encuentran comúnmente. Por patógeno, para cada huésped individual se calculó la suma del número de garrapatas vector competentes. La variación entre fincas en las cargas promedio de garrapatas competentes como vector se presenta en la Tabla 1.

Los datos poseen una estructura jerárquica con niveles de infección (0/1) para cada animal anidado dentro de la granja y granja anidada dentro del distrito. Para obtener inferencias estadísticas válidas, era necesario tener en cuenta la estructura de dependencia de los datos. Para estos fines, se ajustaron a los datos Modelos Lineales Mixtos Generalizados (GLMM) [ver 21] teniendo en cuenta la dependencia estadística de las observaciones dentro de las fincas (anidadas dentro de los distritos) agregando efectos aleatorios en cada uno de los niveles. Se supuso que los residuos de las proporciones de patógenos seguían una distribución binomial (logit-link). Para el ganado muestreado (n = 7072), la ocurrencia del patógeno se incluyó como variable de respuesta en los modelos, con las siguientes variables explicativas: los factores de riesgo intrínsecos (sexo, condición corporal, peso corporal) y extrínsecos del individuo (cría: comunal vs trashumancia). ). Además, incluimos para cada individuo la carga de ticks vector competentes. Para cada una de las variables explicativas continuas (es decir, carga de garrapatas, peso corporal y puntaje de condición corporal) centramos los datos a nivel de granja y distrito, debido a la variación geográfica sustancial (Tabla 1). Al hacerlo, los resultados permitieron diferenciar a qué nivel (es decir, a nivel individual, de finca, de distrito) y cómo se explicaba la variación en la prevalencia de patógenos. Nuestro énfasis recaerá en las asociaciones que se encuentran en los niveles más bajos (es decir, individuo y finca), ya que estos se confunden menos con los sesgos ecológicos. Consideramos que la comparación continental generalizada entre las cuatro visitas tiene poca relevancia epidemiológica, dado que para cada país la estacionalidad climática es diferente. Por lo tanto, la investigación de las diferencias entre visitas se restringió dentro del distrito, agregando la variación macrogeográfica temporal como efecto aleatorio anidado dentro del distrito.

Para todos los análisis, se utilizó un procedimiento de selección hacia atrás por pasos para seleccionar el mejor modelo. En cada paso, excluimos el factor fijo con el valor P no significativo más alto (P > 0,05), volvimos a ejecutar el modelo y examinamos los valores P de los factores fijos en el modelo reducido. La reducción del modelo continuó hasta que solo quedaron los factores significativos (P < 0,05) y sus términos de interacción de orden inferior [22].

En una segunda fase, los residuales de cada modelo (es decir, los residuales que quedan después de la corrección de los factores de riesgo intrínsecos y extrínsecos, así como los ticks conocidos competentes en vectores) se usaron para responder las siguientes preguntas: (1) ¿cuál de los TBHP no genera resultados aleatorios? coexisten a nivel individual. El paquete R HMSC (Modelo jerárquico de comunidades de especies) [23] se utilizó para explorar asociaciones potenciales, teniendo en cuenta la estructura de efectos aleatorios anidados. Para esto, un modelo probit para datos de presencia/ausencia aseguró una convergencia exitosa, de la cual se muestrearon distribuciones posteriores (tres cadenas de Monte Carlo de Markov, cada una con 1500 muestras, delgada 1000 y transitoria 750,000). Las asociaciones se verificaron adicionalmente agregando uno de los patógenos como explicativo del otro en los GLMM descritos anteriormente. (2) qué otras garrapatas se pueden sospechar como especies adicionales competentes para vectores de un determinado patógeno. Para el análisis estadístico de este último, presentamos dos criterios: (a) la especie de garrapata sospechosa muestra una correlación limitada con los vectores competentes conocidos; de lo contrario, la coexistencia geográfica/ecológica daría lugar a asociaciones potenciales con los TBHP (rango de Spearman ρ entre la garrapata competente y sospechosa < 0,3); (b) muestra una asociación positiva con los TBHP, después de la corrección de los efectos de las garrapatas vector competentes conocidas; (c) en promedio, se encuentran 0,5 garrapatas en el animal (a nivel de distritos), lo que significa que la garrapata es suficientemente común. Después de aplicar estos criterios de selección, solo para las dos especies de Babesia se pudo evaluar la competencia vectorial de garrapatas adicionales (Hyalomma rufipes, Rhipicephalus pulchellus, Rhipicephalus appendiculatus, Rhipicephalus evertsi evertsi). Para Anaplasma y Ehrlichia ruminantium, todos los posibles vectores candidatos se correlacionaron con las verdaderas garrapatas competentes para el vector (ρ's > 0,3). Toda la gestión de datos y los análisis estadísticos se realizaron en SAS v 9.3 (Instituto SAS, Cary, Carolina del Norte, EE. UU.).

Los países diferían entre sí al considerar la prevalencia de TBHP del animal, y para varias combinaciones de TBHP-país también se observó una variación estacional significativa (ver la Tabla 2 para comparaciones por pares entre países y visitas, y la Fig. 2 para una descripción general macrogeográfica). Anaplasma marginale fue, con mucho, el patógeno más prevalente, y Ghana tuvo la prevalencia más alta (92,1 a 100%). El congénere A. centrale fue menos frecuente (< 5%) en todo el continente. La prevalencia de Ehrlichia ruminantium varió entre el 3,4 % (Burkina Faso) y el 18 % (Benin). Babesia bigemina se observó en cantidades relativamente altas (> 10 %), excepto en Uganda (< 10 %) y Burkina Faso (1,0 %). Por el contrario, el congénere B. bovis se encontró en menos del 10% del ganado bovino en todos los países y estuvo ausente en Etiopía.

Variación macrogeográfica en la prevalencia de patógenos. Los promedios generales (+ 1 desviación estándar) se calculan sobre las diferentes fincas (anidadas dentro del distrito). BF Burkina Faso, GH Ghana, BN Benin, NG Nigeria, ET Etiopía, UG Uganda, TZ Tanzania

Parte de la variación de la prevalencia de TBHP se explicó por los contrastes individuales en las cargas de infestación de garrapatas competentes como vector (rango de Logit de nivel individual: 1.48–3.72 10–3; todos los P < 0.041; Tabla 3), excepto B. bigemina. Para la prevalencia de A. marginale, también las cargas de infestación locales promedio (es decir, a nivel de granja) mostraron una correlación positiva (Logit: 5,73 ± 2,38 10–3; t(247,8) = 2,41; P = 0,017). El ganado en rebaños transhumanos tendió a tener una mayor prevalencia de A. marginale que el ganado comunal (Logitlrans—comunal: 0,83 ± 0,21; t(1256) = 4,06; P < 0,0001). El ganado hembra tendió a mostrar prevalencias de Ehrlichia más bajas que los machos (Logit hembra-macho: − 0,20 ± 0,09; t(5872) = − 2,27; P = 0,024).

Para varios patógenos, se observaron efectos del peso corporal (un indicador indirecto de la edad del animal), aunque en direcciones opuestas: mientras que las prevalencias de A. marginale mostraron una asociación positiva (nivel individual Logit: 8,83 ± 0,68 10–3/kg; t(5726) = 12,99; P < 0,001), tanto B. bigemina (nivel individual Logit: − 2,46 ± 0,85 10–3/kg; t(5781) = − 2,90; P = 0,0038) como E. ruminantium (nivel individual Logit: − 4,27 ± 1,1 10–3/kg; t(5805) = − 3,86; P = 0,0001; logit a nivel de explotación: − 7,76 ± 2,87 10–3/kg; t(313,4) = − 2,70; P = 0,0073) mostró asociaciones negativas. Además, las prevalencias de Babesia bovis se correlacionaron negativamente con la condición corporal (un indicador del efecto de producción) tanto a nivel individual (logit: − 0,14 ± 0,05; t(5199) = − 2,61; P = 0,009) como a nivel local (logit: − 0,57 ± 0,20, t(164,6) = − 2,82, P = 0,005), que también se muestra en los residuos parciales de la figura 3.

Residuos parciales de Pearson de las prevalencias de Babesia bovis (obtenidos del modelo mixto lineal generalizado) graficados contra la condición corporal (promedio por granja, centrado en la media dentro del distrito). El tamaño de la burbuja corresponde al número de vacas muestreadas en cada granja. Con fines ilustrativos, se han agregado curvas lineales (a*x) basadas en la aproximación de mínimos cuadrados. Los colores corresponden a uno de los 14 distritos

Al aplicar los criterios establecidos por adelantado (consulte la sección 'Análisis estadístico'), solo para Babesia spp. podría probarse el papel vector potencial de garrapatas adicionales. Aquí, la variación individual de las cargas de Hyalomma rufipes se asoció positivamente con la prevalencia de B. bigemina (logit 19,13 ± 8,7 10–3; P = 0,028). Otras especies de garrapatas se asociaron negativamente con la prevalencia de TBHP (p. ej., Rhipicephalus pulchellus a nivel de distrito) o no se correlacionaron en absoluto.

Después de corregir los factores de riesgo extrínsecos e intrínsecos a nivel individual (Tabla 3), algunas combinaciones de patógenos ocurrieron por casualidad con más frecuencia de lo esperado. Como lo indica el modelo exploratorio de HMSC (Archivo adicional 1: Fig. S1), el ganado se infectó con mayor frecuencia con B. bigemina cuando se infectó con E. ruminantium (logityes-no: 0,39 ± 0,12; t (5855) = 3,30; P = 0,001 ). Por el contrario, el ganado se infectó con menos frecuencia con B. bigemina cuando se infectó con A. marginale (logityes-no: − 0,47 ± 0,03; t(5724) = − 5,30; P < 0,0001).

El objetivo principal del estudio fue determinar los TBHP bovinos más importantes en siete países del África subsahariana (Tabla 2) y documentar los posibles factores de riesgo de infección por TBHP. Guiamos la recopilación de datos a través de un riguroso protocolo predefinido, por lo tanto, hicimos un análisis sobre datos estandarizados. Por lo tanto, nuestro estudio incorpora un estado relativamente actualizado de los TBHP del ganado en los sistemas de producción ganadera rural a pequeña escala. Además, al respetar la estructura jerárquica de los datos en nuestros análisis, podríamos investigar asociaciones a nivel individual, que es el menos afectado por los sesgos ecológicos.

Más del 70% de los animales muestreados estaban infectados con al menos un TBHP. Si bien varios TBHP ocurrieron en prevalencias altas (Anaplasma marginale) a medias (Babesia bigemina y Ehrlichia ruminantium), de las cuales la mayoría también mostró una variación espacial significativa, Theileria parva estuvo casi ausente en todos los sitios muestreados. Una posible explicación para esta última observación es la alta mortalidad causada por la fiebre de la costa este en áreas donde está presente el vector R. appendiculatus (Uganda y Tanzania), especialmente en animales jóvenes y susceptibles [4]. Solo los animales con infección aguda y/o portadores pueden resultar positivos, pero, especialmente para el último grupo, la sensibilidad de los métodos de diagnóstico a menudo es demasiado baja para detectar antígenos circulantes.

Sin tener un conocimiento profundo sobre la abundancia y diversidad de huéspedes locales, varios de los patrones geográficos resultan ser consecuencia de la biología de las garrapatas, en particular, su competencia como vector y ocurrencia. La variación macrogeográfica en una especie de garrapata, Hyalomma rufipes, coincidió con la presencia de B. bovis en la sangre del animal. Aunque esta garrapata no ha sido considerada como vector competente para esta especie de Babesia, resulta serlo para Babesia occultans [24]. Dado que H. rufipes no comparte los mismos nichos ecológicos de las garrapatas Rhipicephalus competentes de Babesia bovis, se requiere más investigación sobre su vínculo con el patógeno. La crianza desempeñó un papel en A. marginale, en el sentido de que el ganado de la trashumancia se infectaba con más frecuencia que los animales comunales. Esta diferencia puede ser el resultado de mayores riesgos de exposición a garrapatas y moscas de grandes herbívoros salvajes en el primer grupo. De los factores de riesgo de exposición intrínsecos, el género del animal explicaba parte de la variación en la prevalencia de E. ruminantium, ya que las hembras tenían prevalencias significativamente más bajas que los machos. Los efectos inmunosupresores de los androides que aumentarían la susceptibilidad a las garrapatas y/o TBHP podrían estar en la base fisiológica de esta observación, además de factores de comportamiento como las diferencias sexuales en la itinerancia y el acicalamiento [13]. También se encontraron efectos contrastantes con el peso corporal, un indicador de la edad del ganado: en A. marginale, el peso corporal se asoció positivamente, lo que podría ser el efecto del riesgo de exposición acumulada con la edad y/o una mayor tolerancia a patógenos en el animal más pesado. Alternativamente, dado que la anaplasmosis bovina causa una ganancia de peso reducida y los animales recuperados requieren un largo período de convalecencia durante el cual son menos productivos [6], la mayor mortalidad en animales más livianos ha llevado a la asociación positiva observada con el peso corporal. Por el contrario, en los más virulentos E. ruminantium y B. bigemina, el peso corporal se asoció negativamente con la prevalencia de patógenos, lo que podría ser el efecto de la inmunidad adquirida (más probable que se desarrolle con la edad) y el estado de portador del animal, niveles más altos de resistencia en animales más pesados ​​y/o tasas de supervivencia afectadas por patógenos. Sin experimentos, es difícil excluir interpretaciones alternativas como las diferencias relacionadas con la edad en la exposición o la resistencia innata [13].

La prevalencia más alta de B. bovis se relacionó con los animales con el puntaje de condición corporal más bajo, lo que confirma los altos niveles de patogenicidad que conlleva este patógeno y/o una mayor susceptibilidad en animales de condiciones más bajas, lo que inevitablemente resulta en pérdidas significativas de producción. Es la primera vez que se evalúa el efecto de la prevalencia de B. bovis en la puntuación de la condición corporal utilizando un método uniforme y estandarizado en un área geográfica tan amplia. Teniendo en cuenta la propagación cada vez mayor de R. microplus (el vector más importante de B. bovis) en África occidental [25] y oriental [2], pero también en otras áreas subtropicales y tropicales del mundo, las pérdidas de producción podrían seguir subestimadas y de ahí también la importancia del control de las garrapatas. Como esta garrapata monotrópica de un solo huésped ha desarrollado cepas resistentes en varios continentes a diferentes clases de acaricidas [26], sigue siendo la amenaza acarológica más importante para el ganado a nivel mundial. Los otros TBHP no mostraron ninguna asociación con las puntuaciones de condición corporal, lo que puede deberse a algún nivel de estabilidad endémica y estado de portador. Sin embargo, siempre que el R0 de Babesia bovis, que inevitablemente está relacionado con la biología y la historia de vida de las garrapatas y el huésped [27], así como con las interacciones sinérgicas/antagonistas con los parásitos coinfectantes, sea lo suficientemente grande, el patógeno puede prosperar sin un necesidad de reducir la virulencia [28].

Una de las limitaciones de este estudio observacional es la diferenciación entre correlación y causalidad en las asociaciones antes mencionadas entre la ocurrencia de TBHP y las medidas generales de salud del ganado. La evaluación de la patología (p. ej., anemia, ictericia) ayudaría a comprender mejor si las señales positivas de PCR están vinculadas a un daño más específico del patógeno y, por lo tanto, también daría como resultado una mejor evaluación de los impactos socioeconómicos locales por parte de los TBHP. En ausencia de datos longitudinales experimentales—controlando los estresores ecológicos que afectan la salud del animal—la causa y la consecuencia en las observaciones que incluyen deterioros de la salud son difíciles de desentrañar.

Las coinfecciones encontradas en individuos sugieren fuertemente que el ganado es permisivo para múltiples patógenos. La coinfección observada con mayor frecuencia fue A. marginale × B. bigemina, pero también se observó con frecuencia A. marginale × E. ruminantium. La aparición de B. bigemina era más probable cuando E. ruminantium estaba presente en la sangre, es decir, esta combinación era mucho más alta de lo esperado por la prevalencia de cada patógeno por separado. Podría ser el resultado de la variación en la susceptibilidad general entre animales individuales, pero también podría indicar la facilitación de la transmisión y/o proliferación entre dos agentes patógenos. Es menos probable encontrar Babesia bigemina cuando el animal estaba infectado con A. marginale. La inmunidad cruzada es poco probable dado que ambos patógenos tienen diferentes repertorios de antígenos, pero una mayor preparación inmunológica causada por la infección con un TBHP podría conducir a una menor susceptibilidad hacia el otro TBHP [29]. Las vías que conducen a la facilitación y/o inhibición solo pueden dilucidarse con estudios experimentales en los que se desentrañen las interacciones fisiológicas, celulares y bioquímicas impulsadas por los parásitos [30, 31].

Esta vigilancia estandarizada subraya la importancia de los patógenos del ganado transmitidos por garrapatas en el África subsahariana, siendo el coparasitismo la regla y no la excepción. Los estudios futuros también podrían incluir encuestas de huéspedes de vida silvestre, densidades de garrapatas en el entorno fuera del huésped, características detalladas del hábitat y recursos específicos que pueden soportar poblaciones densas de garrapatas y, por lo tanto, la circulación de TBHP. Se debe evaluar la eficacia de diferentes productos farmacéuticos y biológicos en aislamientos de cepas de parásitos relevantes, lo que puede resultar en estrategias de control más efectivas. Dado que el movimiento transfronterizo de ganado entre países africanos es un factor de riesgo importante cuando se rigen las enfermedades transmitidas por vectores en África, los estudios genéticos de población de cepas relevantes también pueden proporcionar más información sobre la propagación y la invasión de TBHP. La integración de este conocimiento con una buena comprensión de las complejidades actuales en los cambios socioeconómicos y climáticos permitirá a los políticos y científicos proporcionar estrategias de prevención.

Los conjuntos de datos generados y/o analizados durante el estudio actual no están disponibles públicamente debido a los acuerdos de la Organización de Investigación por Contrato (los datos se almacenarán en los archivos de Clinglobal, Mauricio), pero están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

Ácido desoxirribonucleico

Modelo mixto lineal generalizado

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Los autores desean agradecer a las instituciones, colaboradores, su personal y agricultores sin los cuales no hubiera sido posible la realización de esta encuesta, entre ellos: Dr. Dinka Ayana - Lo mejor de Dinka Ayana Teshale Sori (ambos de la Universidad de Addis Abeba); Dr. Jahashi Nzalawahe (Universidad de Agricultura de Sokoine) y Dr. Emmanuel Swai (Ministerio de Desarrollo Ganadero y Pesca); el Dr. Charles Waiswa (Consejo para el Control de la Tripanosomiasis de Uganda); Dra. Amonya Collins (oficial veterinaria de distrito, distrito de Serere); Bigirwa Godfrey, Stephen Kakooza, Dra. Beer Johnson, Dra. Dr. Omaido Edward, Gloria Grace Akurut y Dr. Akech Olivia, Dra. Touré Alassane, Dr. Vitouley Hervé, Técnicos Zoungrana Sebastien, Zoungrana Adrien (Centro Internacional de Investigación en África).

El estudio fue financiado por la Fundación Bill & Melinda Gates (BMGF) (Grant OPP1125367).

Grupo de Ecología Evolutiva, Departamento de Biología, Universidad de Amberes, Wilrijk, Bélgica

Dieter JA Heylen

Grupo de Eco-Epidemiología, Departamento de Ciencias Biomédicas, Instituto de Medicina Tropical, Amberes, Bélgica

Dieter JA Heylen

Instituto Interuniversitario de Bioestadística y Bioinformática Estadística, Universidad Hasselt, Diepenbeek, Bélgica

Dieter JA Heylen

Departamento de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Agricultura, Universidad de Addis Abeba, Bishoftu, Etiopía

Bersissa Kumsa

Departamento de Microbiología y Parasitología Veterinaria, Facultad de Medicina Veterinaria y Ciencias Biomédicas, Universidad de Agricultura de Sokoine, PO Box 3019, Morogoro, Tanzania

Elikira Kimbita

Departamento de Recursos Biomoleculares y Ciencias de Biolaboratorio (BBS), Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de Makerere, Kampala, Uganda

Hermano Nobert Frank y Dennis

Departamento de Enfermedades Tropicales Veterinarias, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad de Pretoria, Onderstepoort, Sudáfrica

Frans Jongejan

Laboratorio de Investigaciones Zootécnicas, Veterinarias y Haliéuticas (LRZVH), Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas (INRAB), 01 BP 884, Cotonou, Benin

Safiou Bienvenido Adehan

Universidad Nangui Abrogoua, UFR Sciences de la Nature, 02 Bp 801, Abidjan 02, Costa de Marfil

Alassane Touré

Departamento de Biología Animal y Ciencias de la Conservación, Facultad de Ciencias Biológicas, Facultad de Ciencias Básicas y Aplicadas, Universidad de Ghana, Legon-Accra, Ghana

Fred Aboagye-Sheep

Instituto Nacional de Investigación Veterinaria, Vom, Estado de Plateau, Nigeria

Líder Isaac Ogo

Fundación Bill y Melinda Gates, Seattle, WA, EE. UU.

Nick Juleff

Clinvet International Pty (Ltd), 1479 Talmadge Hill South, Waverly, Nueva York, 14892, EE. UU.

Dionne Crafford y Josefo Fourie

Clinomics, Bloemfontein, Sudáfrica

Michel Labucambio

Clinglobal, B03/04, The Tamarin Commercial Hub, Jacaranda Avenue, Tamarin, 90903, Mauricio

Maxime Madder

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BK, EK, MD, FJ, AT, FAA, NIO, DC, JF, DJAH & MM concibieron y diseñaron el estudio. BK, EK, MNF, MD, FJ, SBA, AT, FAA, NIO, DC, JF, ML, MM recolectaron muestras de sangre de ganado. DJAH, GF, NJ, DC, JF, ML, MM analizaron muestras de sangre de ganado para diferentes TBHP. DJAH, GF, BK, NJ, DC, JF, ML, MM; redactó el manuscrito inicial. Todos los autores revisaron críticamente y aprobaron el manuscrito final. DJAH analizó los datos y escribió el primer borrador junto con MM. Todos los demás autores dieron aportes científicos sustanciales en la versión final del manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Dieter JA Heylen.

Este fue un estudio de encuesta de parásitos sin intervención experimental. Como tales circunstancias cumplieron con los Principios Rectores Internacionales para la Investigación Biomédica con Animales (Consejo para las Organizaciones Internacionales de las Ciencias Médicas). La aprobación para realizar el estudio se obtuvo de los Comités Institucionales de Cuidado y Uso de Animales (IACUC) correspondientes. Las aprobaciones para realizar el estudio en Uganda se obtuvieron del Comité de Ética de Investigación de la Escuela de Bioseguridad, Biotecnología y Ciencias de Laboratorio de la Universidad de Makerere [Número de aprobación; SBLS/REC/16/135] y el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología de Uganda [número de aprobación A 513].

No aplica.

La encuesta fue financiada por la Fundación Bill & Melinda Gates (BMGF) (Grant OPP1125367) de la cual NJ fue representante. El patrocinador no dictó el diseño del estudio (pero revisó y aprobó el protocolo) y no participó en la recopilación, el análisis o la interpretación de los datos (pero revisó y aprobó el informe). Se contrató a Clinvet/Clinglobal (proyecto n.º CV16/337) para realizar la encuesta y, en el momento de la realización, JF estaba empleado por Clinvet, y FJ, MM y DC estaban empleados por Clinglobal. BK, EK y MD fueron contratados por JF para actuar como investigadores en los respectivos países de África Oriental.

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Controles positivos sintéticos. Tabla S1. Garrapatas competentes como vector para los cuatro patógenos transmitidos por garrapatas cubiertos en el análisis ecológico. Tabla S2. Distribución de (co-)infecciones en individuos bovinos. Figura S1. Mapa de calor de las asociaciones de especie a especie de TBHP (coinfecciones) basado en los modelos HMSC.

Protocolo.

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Reimpresiones y permisos

Heylen, DJA, Kumsa, B., Kimbita, E. et al. Patógenos transmitidos por garrapatas y condición corporal del ganado en sistemas de producción ganadera rural en pequeña escala en África Oriental y Occidental. Vectores de parásitos 16, 117 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05709-0

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Recibido: 28 noviembre 2022

Aceptado: 18 febrero 2023

Publicado: 30 de marzo de 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05709-0

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